Les infections alimentaires touchent plus de quatre millions de Canadiens chaque année[1]. Elles surviennent à la suite de la consommation d’aliments contaminés par des microorganismes. Parmi eux, les bactéries représentent la deuxième cause de maladies d’origine alimentaire dans le monde et sont depuis de nombreuses années dans la ligne de mire des chercheurs. Le poulet, un ingrédient incontournable de la cuisine québécoise, abrite la bactérie Campylobacter jejuni, la plus souvent incriminée. Ainsi, une meilleure compréhension des causes menant à la contamination de la viande de poulet et surtout des foies de poulet permettrait de préserver la santé du consommateur.

Rien de plus pénible que de passer une partie de la journée à la salle de bain à cause d’une diarrhée. Difficile de croire que des bactéries tout juste cent fois plus petites que le diamètre d’un cheveu peuvent en être la cause. Et pourtant, de nombreuses études montrent que les bactéries sont responsables de la majorité des maladies diarrhéiques[2]. Celles-ci touchent 550 millions de personnes chaque année dans le monde, dont 220 millions d’enfants de moins de 5 ans. La diarrhée, causée dans la plupart des cas par une toxi-infection alimentaire*, est considérée comme la deuxième cause de mortalité chez les jeunes enfants, entraînant près de 525 000 décès par an dans le monde.

Parmi les toxi-infections alimentaires d’origine bactérienne, la campylobactériose humaine, causée par la bactérie Campylobacter jejuni (C. jejuni), est la plus répandue au Canada[3]. En plus de se manifester par des diarrhées parfois sanglantes, cette maladie occasionne des douleurs abdominales, des vomissements, de la fatigue et de la fièvre qui peuvent durer de 1 à 10 jours[4]. Le poulet, principale viande consommée par la population canadienne depuis 2008[5], représente le berceau majeur de cette bactérie[6]. L’humain s’infecte par l’ingestion de viande de poulet ou de mousses ou pâtés de foies de poulet, appelés « sous-produits de la viande », contaminés par C. jejuni et insuffisamment cuits. Les modalités de contamination de la viande de poulet par C. jejuni sont très bien documentées, contrairement à celles concernant les foies. Afin de lever le voile sur ce mystère, la Chaire de recherche en salubrité des viandes de l’Université de Montréal, en partenariat avec l’industrie, a voulu comprendre les causes de la contamination des foies de poulet par C. jejuni, ce qui l’a mené vers des pistes de recherche prometteuses.

Une incidence sous-estimée

Chez les humains, l’incidence de la campylobactériose est largement sous-estimée, car la plupart des gastroentérites* sont soignées sans recherche de l’agent causal. La majorité des patients se rétablissent sans traitement après quelques jours et la mort ne survient que dans de rares cas[7]. Les jeunes enfants, les personnes âgées et celles ayant un système immunitaire affaibli, comme les patients infectés par le VIH ou ceux en traitement pour un cancer, représentent les groupes les plus à risque de mortalité. Ces personnes reçoivent alors des traitements antibiotiques. Cependant, C. jejuni a développé des résistances à ces antibiotiques[8], ce qui rend difficile le traitement des patients atteints.

La campylobactériose peut également avoir des conséquences à long terme, dans moins de 1 % des cas[9]. La bactérie peut entraîner le syndrome de Guillain-Barré, un dysfonctionnement du système immunitaire qui attaque les cellules humaines comme si celles-ci étaient des corps étrangers. Ce syndrome mène à une faiblesse des membres, à des difficultés respiratoires et à une paralysie progressive, qui sont non permanentes dans la majorité des cas. La campylobactériose peut aussi aboutir au syndrome de Miller-Fisher, une variante du syndrome de Guillain-Barré entraînant une paralysie progressive, une inflammation des articulations ou du cerveau, une insuffisance rénale ou une infection généralisée de l’organisme, généralement non permanentes.

Une bactérie bien installée

Lorsque les poulets ingèrent C. jejuni, la bactérie rejoint leur intestin. Cet organe est constitué, de l’extérieur vers l’intérieur, d’une couche de cellules, de sécrétions visqueuses provenant de ces cellules, appelées mucus*, et de la « lumière intestinale », qui correspond à l’intérieur de l’intestin. Ces cellules et le mucus qu’elles sécrètent constituent la première ligne de défense contre l’entrée des pathogènes dans l’intestin[10]. Ces cellules sont associées entre elles par l’intermédiaire de jonctions rendant cette barrière imperméable. Cependant, C. jejuni est capable de rompre ces jonctions pour se faufiler entre les cellules intestinales, ou bien elle se fait transporter à l’intérieur des cellules[11]. Cette interaction déclenche alors une réponse immunitaire pour tenter de l’éliminer. C. jejuni réussit toutefois à déjouer le système immunitaire et traverse le mucus pour se rendre dans la lumière intestinale par des mécanismes qui demeurent inconnus à ce jour. Malgré cette « agression », l’infection par C. jejuni est asymptomatique chez les poulets.

La lumière intestinale est constituée de bactéries inoffensives et bénéfiques, appelées « microbiote intestinal » ou « flore intestinale », qui jouent un rôle essentiel dans la nutrition de l’oiseau, dans la protection de celui-ci contre les bactéries pathogènes ainsi que dans le renforcement de son système immunitaire. C. jejuni est capable d’interagir avec ces bactéries[12] et d’en moduler leur proportion afin de persister dans l’intestin. Après s’être répliquée dans l’intestin, la bactérie finira par être excrétée dans les matières fécales des oiseaux. Par la consommation des matières fécales tombées par terre, le poulet, en plus de s’auto-infecter, infectera alors ses congénères. Ainsi, un oiseau infecté contaminera tous ses congénères en seulement quelques jours.

La viande contaminée

Au Québec, les poulets sont acheminés aux abattoirs vers 35 jours d’âge afin d’y être abattus et transformés[13]. Du fait de l’absence de symptômes, l’inspection des oiseaux ne permet pas de différencier ceux qui ont été contaminés parC. jejuni des autres. L’abattage et la transformation des volailles reposent sur un ensemble de procédés qui peuvent contribuer à la contamination des produits de la viande. Les plumes, parce qu’elles sont en contact avec les matières fécales des oiseaux, sont une première source de contamination des carcasses* de poulet lorsqu’elles sont enlevées. De plus, l’intestin peut être rompu lorsqu’il est retiré, ce qui entraîne la libération de la bactérie, qui peut alors contaminer la carcasse du poulet. Des études ont rapporté qu’à l’issue du processus d’abattage, de 5 % à 100 %[14] des carcasses de poulet sont contaminées par C. jejuni, selon les pays.

En outre, l’environnement même des abattoirs est une source importante de contamination des carcasses. En effet, un oiseau porteur de la bactérie peut contaminer les différentes zones de travail et de découpe de l’abattoir, ce qui augmente le risque de contamination des carcasses et, par conséquent, des produits de la viande. Selon une étude réalisée en 2013 par l’Agence canadienne d’inspection des aliments[15], durant la saison estivale, C. jejuni a été détectée dans environ 28 % des troupeaux de poulets acheminés vers l’abattoir, sur 31 % des carcasses de poulet échantillonnées avant l’étape de découpe et dans 50 % des produits de la viande de poulet vendus au détail dans les épiceries. C. jejuni ne se multiplie pas dans les aliments, mais y survit très bien à 4 °C pendant plusieurs semaines, ce qui en fait un pathogène alimentaire persistant.

Les foies contaminés

En plus de la contamination des carcasses, les procédés d’abattage et de transformation peuvent entraîner une contamination des foies en surface. D’autre part, C. jejuni peut être présente à l’intérieur des foies des poulets[16] avant que ceux-ci soient acheminés à l’abattoir, ce qui augmente les risques pour le consommateur de foies de volaille. Selon les pays, de 20 % à 100 % des foies de poulet sont contaminés par C. jejuni. Au Québec, C. jejuni a été détectée dans 37 % des foies de poulet[17]. Cette contamination des foies est à l’origine de nombreuses toxi-infections alimentaires collectives* dans des établissements alimentaires à la suite de la consommation de pâtés ou de mousses de foies de volaille insuffisamment cuits[18].

Au cours de la vie du poulet, C. jejuni peut sortir de l’intestin des poulets et se répandre par la circulation sanguine dans plusieurs organes, dont le foie, ingrédient principal de certains pâtés ou mousses. Les mécanismes sous-jacents à cette diffusion demeurent toutefois inconnus à ce jour. Afin d’en apprendre davantage, des chercheurs ont infecté séparément des poulets avec différentes souches* de C. jejuni ; ils ont observé que les souches testées n’étaient pas toutes diffusées vers le foie des oiseaux[19].

De plus, la diversité des souches observées dans les élevages commerciaux indique que les oiseaux peuvent être infectés par plusieurs souches. Cependant, dans la plupart des cas, une souche majoritaire de C. jejuni est retrouvée dans l’intestin des oiseaux, ce qui laisse supposer que les souches se feraient compétition pour l’entrée dans l’intestin. La capacité des souches à pénétrer dans l’intestin[20] a permis de les classer en fonction de leur aptitude à rivaliser les unes avec les autres. En se basant sur ce principe, la Chaire de recherche en salubrité des viandes de l’Université de Montréal, en partenariat avec l’industrie, a infecté des poulets avec une souche fortement compétitive et une souche faiblement compétitive de C. jejuni, séparément ou ensemble. Les données préliminaires montrent une dissémination facilitée de C. jejuni vers le foie lorsque les poulets sont infectés par les deux souches en même temps. Ainsi, la diversité des souches dans les élevages de poulets faciliterait la dispersion de C. jejuni vers le foie.

La prévention de la campylobactériose passe par l’inactivation de la bactérie, qui se fait par la cuisson des produits et sous-produits de la viande de poulet à une température interne minimum de 74 °C. Pour limiter les contaminations croisées entre aliments, les consommateurs sont invités à adopter une bonne hygiène en cuisine en conservant chaque aliment séparément et en nettoyant chaque ustensile de cuisine après la préparation d’aliments crus en vue d’un repas. En revanche, malgré les recommandations énoncées par les services de santé publique, de nombreuses toxi-infections alimentaires causées par C. jejuni se produisent encore chaque année dans le monde. En outre, la compétition intestinale entre souches est un concept supposé courant et dont l’importance serait considérable dans la propagation de la campylobactériose, mais elle a toutefois été peu étudiée jusqu’à maintenant. Une compréhension des mécanismes de cette compétition entre souches de C. jejuni pour l’entrée dans l’intestin des poulets et par conséquent de la dissémination de la bactérie vers le foie permettrait de limiter l’expansion de cette maladie.

Lexique :

Carcasse : animal éviscéré et prêt à être découpé.

Gastroentérite : inflammation de l’estomac et de l’intestin provoquant des diarrhées et des vomissements.

Mucus : substance faite de sécrétions visqueuses.

Souche : ensemble de bactéries d’une même espèce, mais génétiquement différentes.

Toxi-infection alimentaire : maladie survenant à la suite de la consommation d’aliments ou d’eau contaminés par des bactéries, des virus, des parasites ou des substances chimiques.

Toxi-infection alimentaire collective : maladie causant des symptômes similaires chez au moins deux personnes dont l’origine alimentaire est identique.

Références

[1] Santé Canada. (2013). Maladies d’origine alimentaire. https://www.canada.ca/fr/sante-canada/services/aliments-nutrition/salubrite-aliments/maladies-origine-alimentaire.html

[2] Kirk, D. M., Angulo, F. J., Havelaar, A. H. et Black, R. E. (2017). Diarrhoeal disease in children due to contaminated food. Bulletin of the World Health Organization, 95(3), 233-234. http://dx.doi.org/10.2471/BLT.16.173229

[3] Thomas, M. K., Murray, R., Flockhart, L., Pintar, K., Pollari, F., Fazil, A., Nesbitt, A. et Marshall, B. (2013). Estimates of the burden of foodborne illness in Canada for 30 specified pathogens and unspecified agents, circa 2006. Foodborne Pathogens and Disease, 10(7), 639-648. https://doi.org/10.1089/fpd.2012.1389

[4] Man, S. M. (2011). The clinical importance of emerging Campylobacter species. Nature Reviews. Gastroenterology & Hepatology, 8(12), 669-685. https://doi.org/10.1038/nrgastro.2011.191

[5] Agriculture et Agroalimentaire Canada. (2019). Consommation de viande et protéine animale.http://www.agr.gc.ca/fra/production-animale/viande-rouge-et-betail/information-sur-le-marche-des-viandes-rouges/consommation-de-viande-et-proteine-animale/?id=1415860000022

[6] European Food Safety Authority and European Centre for Disease Prevention and Control. (2019). The European Union One Health 2018 Zoonoses Report. EFSA Journal, 17(12), 5650-5926. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2019.5926

[7] Kaakoush, N. O., Castaño-Rodríguez, N., Mitchell, H. M. et Man, S. M. (2015). Global epidemiology of Campylobacter infection. Clinical Microbiology Reviews, 28(3), 687-720.

[8] Thibodeau, A., Fravalo, P., Garneau, P., Masson, L., Laurent-Lewandowski, S., Quessy, S., Harel, J. et Letellier, A. (2013). Distribution of colonization and antimicrobial resistance genes in Campylobacter jejuni isolated from chicken. Foodborne Pathogens and Disease, 10(4), 382-391. https://doi.org/10.1089/fpd.2012.1271

[9] Man, op. cit.

[10] Bischoff, S. C., Barbara, G., Buurman, W., Ockhuizen, T., Schulzke, J.-D., Serino, M., Tilg, H. Watson, A. et Wells, J. M. (2014). Intestinal permeability – a new target for disease prevention and therapy. BMC Gastroenterology, 14(1), 189. https://doi.org/10.1186/s12876-014-0189-7

[11] Awad, W. A., Hess, C. et Hess, M. (2018). Re-thinking the chicken-Campylobacter jejuni interaction: A review. Avian Pathology, 47(4), 352-363. https://doi.org/10.1080/03079457.2018.1475724

[12] Thibodeau, A., Fravalo, P., Yergeau, E., Arsenault, J., Lahaye, L. et Letellier, A. (2015). Chicken caecal microbiome modifications induced by Campylobacter jejuni colonization and by a non-antibiotic feed additive. PLoS One, 10(7), e0131978. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0131978

[13] ITAVI. (2015). Performances techniques et coûts de production en volaille de chair, poulettes et poules pondeuses : résultats 2014. http://www.itavi.asso.fr/content/performances-techniques-et-couts-de-production-resultats-2014

[14] European Food Safety Authority. (2011). Analysis of the baseline survey on the prevalence of Campylobacter in broiler batches and of Campylobacter and Salmonella on broiler carcasses in the EU, 2008. EFSA Journal, 8(3), 1503-1603. https://doi.org/10.2903/j.efsa.2010.1503

[15] Canadian Food Inspection Agency. (2016). National microbiological baseline study in broiler chicken.https://www.inspection.gc.ca/food-safety-for-industry/chemical-residues-microbiology/food-safety-testing-bulletins/2016-08-17/december-2012-december-2013/eng/1471358115567/1471358175297?chap=15

[16] Firlieyanti, A. S., Connerton, P. L. et Connerton, I. F. (2016). Campylobacters and their bacteriophages from chicken liver: The prospect for phage biocontrol. International Journal of Food Microbiology, 237, 121-127. https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2016.08.026

[17] Gaulin, C., Ramsay, D., Dion, R., Simard, M., Gariépy, C., Levac, É., … Fiset, M. (2018). Veal liver as food vehicle for human Campylobacter infections. Emerging Infectious Diseases, 24(6), 1130-1133. https://dx.doi.org/10.3201/eid2406.171900

[18] Glashower, D., Snyder, J., Welch, D. et McCarthy, S. (2017). Notes from the field: Outbreak of Campylobacter jejuniassociated with consuming undercooked chicken liver mousse — Clark County, Washington, 2016. Morbidity and Mortality Weekly Report, 66(38), 1027-1027. http://dx.doi.org/10.15585/mmwr.mm6638a4

[19] Pielsticker, C., Glunder, G., Aung, Y. H. et Rautenschlein, S. (2016). Colonization pattern of C. jejuni isolates of human and avian origin and differences in the induction of immune responses in chicken. Veterinary Immunology and Immunopathology, 169, 1-9. https://doi.org/10.1016/j.vetimm.2015.11.005

[20] Thibodeau, A., Fravalo, P., Taboada, E. N., Laurent-Lewandowski, S., Guevremont, E., Quessy, S. et Letellier, A. (2015). Extensive characterization of Campylobacter jejuni chicken isolates to uncover genes involved in the ability to compete for gut colonization. BMC Microbiology, 15, 97. https://doi.org/10.1186/s12866-015-0433-5